Jacques Demers débute sa prestigieuse carrière en 1972 comme directeur du personnel des joueurs et entraîneur adjoint des Cougars de Chicago dans l'Association mondiale de hockey. Sept ans s'écoulent avant qu'il devienne le premier entraîneur-chef des Nordiques de Québec en 1979. En 1983, il devient entraîneur-chef des Blues de St Louis pour finalement passer aux Red Wings de Detroit trois ans plus tard.
En 1990, il quitte momentanément son poste derrière le banc pour être derrière le micro en tant qu'analyste des matchs des Nordiques en compagnie d'Alain Crête. La pause d'analyste est de courte durée, puisqu'il dirige en 1992 le destin du Canadien de Montréal jusqu'à la conquête de la coupe Stanley, le 9 juin 1993. Il reste six ans avec le Canadien, dont quatre à la barre de la formation montréalaise et deux comme recruteur professionnel. Il accepte ensuite le poste de directeur général et entraîneur-chef du Lightning de Tampa Bay.
Le bilan de carrière de Jacques Demers est très impressionnant. Il a été trois fois en nomination comme entraîneur de l'année de la LNH (saisons 1985-1986, 1986-1987 et 1987-1988), dont deux fois lorsqu'il était à la barre des Red Wings de Detroit. Il porte fièrement à son index droit la bague de la conquête de la coupe Stanley de 1993. Il cumule trois participations à des finales de conférences. Il fait partie du club sélect des cinq entraîneurs (Scotty Bowman, Al Arbour, Jack Adams et Dick Irvin) qui ont dirigé plus de 1000 matchs dans la Ligue nationale de hockey.
Le 19 novembre 2005, il a publié un émouvant ouvrage sur sa vie, intitulé En toutes lettres.